При зміні погоди самці і самки метеликів можуть мінятися ролями
У африканських метеликів Bicyclus anynana забарвлення і шлюбна поведінка самців і самок залежать від умов, в яких розвивалися личинки. При високих температурах, відповідних сезону дощів, ультрафіолетовий шлюбний візерунок на крилах самців стає яскравішим, самці активно доглядають за самками, а ті проявляють вибірковість.
Мал. 1. Сезонний диморфізм у метеликів Bicyclus anynana. А - самка WS (дощовий сезон), B - самка DS (сухий сезон), C - самка WS, D - самець WS, E - самка DS, F - самець DS. Зображення з обговорюваної статті в Science
У сухий сезон самки стають нерозбірливими і самі доглядають за вибагливими і менш яскраво забарвленими самцями. Як з`ясувалося, при цьому змінюється ще й зір метеликів. У вибагливих самок дощового сезону експресія генів світлочутливих білків - опсинів - підвищена в порівнянні з самками, котрі народилися в сухий сезон, а вибагливі самці сухого сезону мають більшими омматідія (структурними одиницями складного очі комахи). Це узгоджується з тим, що вибагливому підлозі потрібно більш гострий зір, щоб розрізняти гідності потенційних партнерів, в той час як невиборний підлогу може «заощадити» на зорі. Втім, на розмірі очей це не відбилося: у самців очі завжди крупніше, ніж у самок, а в дощовий сезон у обох статей очі більше, ніж в посушливий. Мабуть, статевої і сезонний диморфізм в будові очей контролюються не тільки статевим відбором.
У багатьох живих істот на основі одного і того самого генотипу може розвинутися кілька альтернативних фенотипів, причому вибір шляху розвитку визначається умовами середовища. Це явище називають поліфенізмом. Типовий приклад поліфенізма - касти у громадських комах.
Для африканських метеликів Bicyclus anynana характерний сезонний поліфенізм. У Малаві, де вони живуть, сезонів два: сухий і дощовий. Відповідно, існують дві форми метеликів: DS (dry season, сухий сезон) і WS (wet season, дощовий сезон). Якщо гусениці розвиваються при температурі нижче 19 ° С (що відповідає сухому сезону), з них виводяться метелики DS, при температурі вище 24 ° С - WS. Форми сильно розрізняються за забарвленням, особливо по візерунку на нижньому боці крил (рис. 1 A, B).
Торік Антонія Монтейро (Ant nia Monteiro) і її колеги з Єльського університету виявили дивний факт: виявилося, що у B. anynana в залежності від сезону змінюється не тільки зовнішній вигляд, але і шлюбна поведінка, причому самці і самки фактично міняються ролями (Prudic et al., 2011).
У метеликів WS ситуація стандартна: самці активно доглядають за самками, а ті прискіпливо вибирають. Залицяння у B. anynana строго ритуализованной: залицяльник сідає в поле зору самки і в швидкому темпі то відкриває, то закриває крила, демонструючи «глазки» на верхній стороні передніх крил. З усього орнаменту ключову роль в спокушанні партнерки грає маленький яскраво-білий «зіниця» в центрі вічка, що відображає світло в ультрафіолетовому діапазоні. Якщо його зафарбувати, самець стає непривабливим для самок. При цьому самці вибірковості не демонструють. У самок є такі ж очі з ультрафіолетовими «зіницями», але якщо їх зафарбувати, самка не стає менш бажаною: самці будуть так само активно доглядати за нею, як і за будь-який інший.
У метеликів DS все виявилося навпаки: самка плескає крильцями перед самцем, а той прискіпливо оцінює, чи достатньо ультрафіолетові її «зіниці». І тепер уже самці стає все одно, в якому стані очі на крилах у її обранця. Це несподіване відкриття дозволило пояснити наявність майже однакових шлюбних візерунків у самок і самців.
У чому полягає адаптивний сенс сезонної інверсії статевих ролей, поки можна сказати лише приблизно. У комах самки нерідко отримують при спарюванні додатковий «бонус» у вигляді їстівних подарунків або якихось корисних речовин, що входять до складу насінної рідини. Їстівних подарунків Метелики не дарують, але, мабуть, самці DS передають самкам разом зі сперматофором якісь цінні речовини. Це видно з того, що каплиці з самцем DS (але не WS) збільшує тривалість життя самки, позбавленої доступу до їжі. При цьому на тривалість життя самця DS каплиці, навпаки, впливають негативно. Самцям WS секс не скорочує життя, а й самки, злучитися з ними, живуть не довше незайманих.
Може бути, в сухий сезон, коли їжі для дорослих метеликів мало, чоловічий «подарунок» служить самці важливою підмогою, що підвищує виживання потомства. В результаті самці в сухий сезон стають «дефіцитним ресурсом», за який самкам доводиться конкурувати один з одним, що і призводить до інверсії статевих ролей.
У дощовий сезон самка сама себе забезпечує. Виживання потомства вже не так сильно залежить від чоловічого вкладу, тому відбір «економить» на ньому. Тепер самцям вигідніше спокусити побільше самок, поменше вкладаючись в кожну зв`язок. Тому в дефіциті виявляється не чоловічий, а жіночий репродуктивний ресурс. Самці починають конкурувати за самок, які тепер можуть і попрівереднічать. Аналогічне явище (інверсія статевих ролей і перетворення самців в «вибирає» підлогу при нестачі їжі) експериментально показано у коників, у яких живильний сперматофор є цінним підмогою для голодуючої самки (D. T. Gwynne & L. W. Simmons, 1990. Experimental reversal of courtship roles in an insect).
У новому дослідженні Монтейро і її колег, результати якого опубліковані в журналі BMC Evolutionary Biology, автори задаються питанням, чи не поширюється сезонний поліфенізм у метеликів B. anynana також і на їх зорове сприйняття. Автори припустили, що зір може бути сильніше розвинене у «вибирає» статі, оскільки йому потрібно добре розбиратися в нюансах забарвлення претендентів. «Той, хто доглядає» підлогу, навпаки, може трохи заощадити на очах і світлочутливих білках - опсин - оскільки їх виробництво - справа дорога, а фоторецептори у комах споживають багато енергії навіть в стані спокою.
Дослідники вирощували гусениць при 27 ° С, щоб отримати метеликів WS, і при 17 ° С, щоб вивести метеликів DS. Для початку вони перевірили, чи розрізняються «зіниці» на крилах двох форм по яскравості ультрафіолетової забарвлення. Виявилося, що статевий і сезонний диморфізм за цією ознакою цілком відповідає теоретичним очікуванням. Найсильніше відображають ультрафіолет «зіниці» самців WS (доглядають і нерозбірливих), за ними слідують самки DS, самки WS, і, нарешті, самі тьмяні «зіниці» характерні для самців DS (вибирають). Відмінності, про які йде мова, не видно людському оку: нам всі ці «зіниці» здаються однаково білими.
Автори зіставили розмір очей, розмір омматідіев (елементарних структурних одиниць складного очі комахи) і рівень експресії всіх трьох опсінових генів у самців і самок DS і WS. Хоча кожен з трьох опсинів B. anynana спеціалізований на своїй довжині хвилі (тому їх можна умовно назвати «ультрафіолетовим», «синім» і «жовто-зеленим»), всі вони здатні сприймати ультрафіолетове-біле випромінювання широкого спектра, що відображається «зіницею» ( рис. 2).
Мал. 2. Інтенсивність відбиття світла «зіницею» на крилі (вертикальна вісь) в залежності від довжини хвилі (горизонтальна вісь). Різнокольоровими лініями показані характеристики «зіниць» самців WS (фіолетова лінія), самок DS (зелена), самок WS (блакитна) і самців DS (червона). Сірими лініями показані спектри чутливості трьох білків-опсинів, наявних у даного виду метеликів. Для вибору сексуального партнера має значення ультрафіолетова частина спектра (довжина хвилі менше 380 нм, на малюнку зліва). Зображення з обговорюваної статті в BMC Evolutionary Biology
Вимірювання очей лише частково підтвердили очікування авторів. Виявилося, що у самців очі завжди більше, ніж у самок, а в межах кожної статі вони більше у WS, ніж у DS. Число омматідіев підпорядковується тим самим закономірностям. Те, що у вибагливих самок WS очі більші і омматідіев більше, ніж у невибіркових самок DS, відповідає очікуванням. Але у самців спостерігається те ж саме, а це вже проти очікувань. Розмір омматідіев виявився максимальним у вибагливих самців DS (відповідно до очікувань) - у самок за цією ознакою немає достовірних сезонних відмінностей.
Рівень експресії всіх трьох опсінових генів в очах у самців виявився однаково високим незалежно від сезону. У самок, навпаки, він схильний до сезонного поліфенізму. Самки DS (доглядають) характеризуються зниженим рівнем експресії опсінових генів. У самок WS (вибирають) цей рівень так само високий, як і у самців. Мабуть, самки дійсно «економлять» на хорошому зорі, коли їм не потрібно розглядати цятки на крилах потенційних партнерів. Самці, проте, в подібній економії помічені не були.
Таким чином, очікування авторів підтвердилися лише частково. Відповідають очікуванням сезонні зміни розміру омматідіев у самців і рівня експресії опсінових генів у самок. Зміни розміру очей і числа омматідіев вимагають інших пояснень. Наприклад, великі очі у метеликів WS можуть бути пов`язані з тим, що в дощовий сезон середовище, в якому живуть метелики, в цілому різноманітніше, а самі метелики активніше, тому їм потрібно більше гострий зір, щоб шукати їжу, партнерів і уникати небезпек. Або, може бути, їм вигідно «економити» на дорогому для глядачів апараті в сухий сезон, коли головне завдання - пережити його.
Все це ще належить досліджувати. А поки автори зупиняються на припущенні, що статевий і сезонний диморфізм в будові зорових органів у B. anynana, ймовірно, є результатом складної взаємодії між статевим відбором, «звичайним» природним відбором і різними фізіологічними і ембріологічних обмеженнями, сужающими коло можливих адаптивних змін зорового апарату .
